到達長安後，鳩摩羅什迎來了他一生中最輝煌的時期。後秦君主姚興對他待以國師之禮，將他安置在逍遙園和西明閣，並為他組建了史上第一個由國家支持的譯場。
在姚興的支持下，鳩摩羅什組持了一個龐大的譯經團隊，參與譯經的沙門最多時達八百人，全部由國家供養。
這個譯場不僅規模空前，而且組織嚴密，分工明確，包括譯主、筆受、度語、證義、潤文等環節，開創了集體譯經的新模式。
在長安的十二年中，鳩摩羅什共譯出佛典74部384卷（一說35部294卷），現存39部313卷。
他的譯經範圍廣泛，涵蓋了般若係、法華係、淨土係、戒律係等眾多重要經典。
其中最為著名的包括：
《妙法蓮華經》（406年譯）：大乘佛教的重要經典，後成為中國天台宗的立宗依據。
《金剛般若波羅蜜經》：般若係經典中最精煉的一部，對中國禪宗產生了深遠影響。
《佛說阿彌陀經》（402年譯）：淨土宗根本經典之一，為漢地淨土信仰奠定了基礎。
《維摩詰經》（406年譯）：描繪在家居士修行的典範，深受士大夫階層喜愛。
《中論》、《百論》、《十二門論》：合稱“三論”，為三論宗的根本依據。
《成實論》（411年譯）：小乘向大乘過渡的重要論著，後形成成實宗。
鳩摩羅什的翻譯風格一反以往樸拙的直譯，創造出一種典雅而又通俗的意譯法，既不失原意，又保存了梵文原有的語趣，達到了信、達、雅兼備的境界。
他堅持“曲從方言，趣不乖本”的原則，在保持經文原意的前提下，力求符合漢語表達習慣，使譯文讀起來有華語與外來語文調和之美。他譯《維摩詰經》時，“一言三複，陶冶精求，務存聖意”；譯《大品般若》則與諸宿學對校舊譯，詳其義旨，並以釋論校經，必求文合然後付之於筆端。
培養僧才：弟子三千的盛況
鳩摩羅什不僅翻譯經典，還培養了大批僧才。他德高望重，天下歸仰，義學沙門雲集長安，弟子號稱三千。
參加譯場的諸助手也成了他的弟子，其中傑出者有“四聖”、“八俊”、“十哲”之稱。其中最著名的當屬僧肇、僧睿、道融、道生，人稱“什門四聖”。
僧肇：被譽為羅什門下第一人，著有《肇論》，辭意俱美，被公認為華僧論著中的“無上精品”，在中國佛學史和哲學史上有極高地位。
僧睿：擔任鳩摩羅什譯場的筆手，參與多部經典的翻譯，對般若空觀有深刻理解。
道融：博通經論，辯才無礙，曾與師子國（今斯裡蘭卡）來的婆羅門辯論獲勝，為鳩摩羅什所重。
道生：提出“一闡提皆得成佛”和“頓悟成佛”說，最初被斥為異端，後來《涅盤經》譯出證實其說，留下“生公說法，頑石點頭”的千古佳話。
鳩摩羅什譯經時常隨機敷講，使參與譯場的弟子們不僅能學習翻譯技巧，還能深入理解經義。這種譯講結合的方式，培養出了一批佛學水平極高的義學高僧，使中國佛教的義學水平達到了一個新階段。
內心矛盾：理想與現實的錯位
儘管鳩摩羅什在長安取得了巨大成就，但他的內心卻充滿了矛盾與失落。這位從小立誌弘法的高僧，其真正的理想並非是翻譯經典，而是撰寫論著，自成一家。
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在龜茲時，鳩摩羅什以辯才無礙著稱,“廣說諸經，四遠宗仰，莫之能抗”。他原本可能成為像舍利弗那樣“智慧第一”的論師，而非僅僅是譯經者。然而，到達長安後，他發現中土“秦人深識者寡”，
缺乏能夠理解深奧佛理的知音，這使他的造論之願難以實現。
鳩摩羅什曾有一首詩表達了他的孤獨與失落：
“心山育明德，流熏萬由延。哀鸞孤桐上，清音徹九天。”
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